Uczniowie klasy ExWire z Akademii Prawdziwego Krzyża wciąż zmagają się z szokiem i strachem po odkryciu, że ich kolega, Rin Okumura, jest synem Szatana. Jednak w tej chwili mają na głowie pilniejsze zmartwienia niż pochodzenie Rina: z pilnie strzeżonego skarbca akademii skradziono lewe oko Nieczystego Króla – potężnego demona z przeszłości. Gdy dochodzi do próby kradzieży prawego oka w Kioto, Rin i pozostali uczniowie zostają wysłani na miejsce, by zbadać tajemnicę Nieczystego Króla i odkryć ostateczny cel złodzieja.
Choć misja ta zmusza ich do tymczasowej współpracy, Rin nigdy nie czuł się bardziej odizolowany od reszty grupy. Pragnąc pojednać się z przyjaciółmi, chłopak poddaje się specjalistycznemu treningowi, by w końcu zapanować nad swoją mroczną mocą. Jednak kiedy prawe oko zostaje skradzione niedługo po ich przybyciu, pojawia się niewyobrażalne zagrożenie: pośród nich może znajdować się zdrajca. W obliczu nadchodzącego chaosu, egzorcyści będą potrzebować każdej dostępnej kropli mocy, by powstrzymać katastrofę.
