Ludzie i demony są jak dwie strony tej samej monety, podobnie jak ich światy: Assiah oraz Gehenna. Jedynym sposobem na przemieszczanie się między tymi wymiarami jest opętanie, niemal jak w opowieściach o duchach. Jednak Szatan, władca Gehenny, nie może odnaleźć odpowiedniego nosiciela, którego mógłby posiąść, przez co pozostaje uwięziony w swoim królestwie. W desperackiej próbie podboju Assiah wysyła tam swojego syna, planując, by ten z czasem wyrósł na naczynie zdolne pomieścić potęgę króla demonów.
Ao no Exorcist śledzi losy Rina Okumury, który wydaje się być zwyczajnym, nieco sprawiającym kłopoty nastolatkiem – do czasu, gdy pewnego dnia zostaje zaatakowany przez demony. Jego świat wywraca się do góry nogami, gdy odkrywa, że w rzeczywistości jest synem samego Szatana, a jego demoniczny ojciec pragnie, by Rin powrócił do niego i pomógł mu w podboju Assiah. Nie chcąc dołączyć do władcy Gehenny, Rin decyduje się rozpocząć szkolenie na egzorcystę, aby ramię w ramię ze swoim bratem, Yukio, walczyć w obronie ludzkości.
